不同生长条件对藻源有机物化学特征的影响

作者：尹海晓王志康罗小勇王铭郭云李凯

单位：贵州民族大学生态环境工程学院贵州民族大学饮用水安全研究中心国家城市供水水质监测网贵阳监测站

摘要：我国水体富营养化带来的问题日益凸显, 对给水处理带来了严峻的挑战。针对这一问题, 根据目前已有的研究结果, 详细总结分析了氮磷浓度、生长周期、不同碳源和其他微量元素等因素对藻源有机物化学特征的影响, 并进一步分析和展望了其中的有效卤代活性成分对消毒副产物的生成势影响趋势。

关键词：藻源有机物化学特征消毒副产物影响因素

作者简介：*王志康E-mail:wangzhikang@gzmu.edu.cn;
基金：基金：国家自然科学基金项目 (41867048); 贵州省科技厅基础研究项目 (黔科合基础[2016]1071;黔科合基肥[2016]1072); 贵州省教育厅青年科技人才成长项目 (黔教合KY[2016]158);

　　随着经济和工业的快速发展, 大量废弃物的产生和排放导致过量营养元素 (N、P等) 在水中聚集, 由此引起了富营养化大范围的频繁发生, 《中国环境状况公报》^[1]中显示, 我国2012～2016年湖泊 (水库) 的水质和营养状态下降趋势较过去有所提升, 但仍有30%左右处于富营养状态 (见表1和图1) 。

1 藻源有机物的特征

　　藻细胞生长或大量死亡过程中释放到周围环境中的代谢产物, 被称为藻源有机物 (Algal Organic Matter, AOM) 。AOM由藻细胞生长代谢时释放的胞外有机物 (Extracellular Organic Matter, EOM) , 及藻细胞损伤或死亡释放的胞内有机物 (IntracellularOrganic Matter, IOM) 组成^[2]。蛋白类物质和碳水化合物是AOM的主要成分^[3], 是高藻水体中有机氮的重要来源^[4], 相比天然有机物 (Natural Organic Matter, NOM) , AOM中含有更多的有机氮类物质^[5]。Huang等^[6]研究发现, 蓝绿藻释放的AOM主要由中性亲水部分组成。Takaara等^[7]通过亲和色谱法分离出含有蛋白质的AOM, 并且发现相对分子质量在43 000～67 000的AOM能够和无机混凝剂 (Al³⁺) 结合。另外, AOM包含次级代谢产物如藻毒素^[8,9]、臭味物质^[10]等, 成分复杂, 难以降解, 其中许多物质是消毒副产物 (Disinfection By-products, DBPs) 的重要前驱物质^[4,5]。

　　 表1 我国重点湖泊 (水库) 水质类别及主要污染指标 (2012～2016年) ^[1]

　　 Tab.1 The water quality categories and pollution indicators of main lakes and reservoirs in China (2012～2016) ^[1]

年度	总数	所占比例/%						主要污染指标
年度	总数	Ⅰ类	Ⅱ类	Ⅲ类	Ⅳ类	Ⅴ类	劣Ⅴ类	主要污染指标
2016	112	7.1	25.0	33.9	20.5	5.4	8.0	COD、TP、COD_Mn
2015	62	2.8	31.4	30.3	21.1	5.6	8.8	COD、TP、COD_Mn
2014	62	3.4	30.4	29.3	20.9	6.8	9.2	COD、TP、 BOD₅
2013	62	4.7	35.1	22.5	13.1	5.1	19.5	氨氮、COD、COD_Mn
2012	62	8.1	20.9	32.3	25.8	1.6	11.3	TP、COD、COD_Mn

　　 图1 我国重点湖泊营养状态指数变化情况 (2012～2016年) ^[1]

　　 Fig.1 Nutrient status index variation of main lakes and reservoirs in China (2012～2016)

　　 EOM是藻类生长繁殖过程中新陈代谢的大分子有机质, 是一种生物聚合物^[11]。组成EOM的可能的成分包括:蛋白质、脂肪、多糖类、酵素、氨基酸、有机磷化合物、有机酸及毒性物质等^[9], 主要由戊糖胶类和含氮物质组成^[12]。EOM除了分布于水体中, 也可能因生长状态及代谢状况不同, 以氢键或共价键为主的方式附着于细胞表面, 其性质类似于阴离子型电解质或非离子型电解质^[13], 并且具有亲水 (hydrophilic effects) 、空间位阻 (steric effects) 和表面电荷 (surface charge) 等效应^[14], 使藻细胞生物颗粒在水体中处于相对稳定^[15]。

　　 IOM是藻类将光合作用产生有机物储存于细胞内, 在衰亡或损伤后释放出的有机物^[16]。相比于 EOM, Fang 等^[17]研究发现IOM 有机碳和自由氨基酸含量更高, 大分子有机物和憎水部分也占有更大的比例。Her等^[18]通过试验发现蓝藻细胞中IOM以亲水性有机物为主 (占57.3%) , SUVA较低, 分散度高、蛋白类物质含量较高^[19]。

　　 AOM及其产物使用常规水处理工艺去除率低, 流入管网后会给饮用水安全带来危害, 严重影响饮用水安全, 其对水质的影响主要为:①影响混凝的效果^[20], 使得混凝剂的使用量增加, 从而降低了出水水质^[14];②藻细胞富含蛋白质类, 亲水性强, 容易使膜分离工艺的膜孔堵塞而导致通量下降^[21,22];③引起pH升高, 最高可到达10以上^[5];④IOM的释放会增加水中DBPs的生成风险, 同时在藻类生长繁殖过程中所产生的藻毒素对饮用水安全构成威胁;⑤藻类代谢产生臭味物质^[23], 难以被常规工艺去除;⑥进入管网的AOM提高了管网生物的不稳定性, 提升了二次污染的风险^[24]。

　　所以, 深入研究AOM形成的特点, 了解其在水处理过程中的相关化学变化, 能够安全有效地控制AOM对给水工艺的冲击和产生二次污染的风险。

2 N、P对AOM化学特征变化的影响

　　藻类细胞对N、P的吸收受其浓度与形态的影响, 能进一步影响藻细胞的生长和AOM的释放^[25]。张青田等^[26]的研究表明, 营养源条件变化时, 藻生长所需要的最适宜浓度也不同。N、P质量浓度及配比的不同对藻类的生长和形态也有着不同的影响^[27]。N是细胞代谢形成氨基酸、嘌呤、氨基糖和胺类化合物的基本元素^[28], 是藻细胞进行光合作用的重要组成部分。但是, 氮盐浓度过高会抑制藻细胞的生长, 过低也会使藻细胞光合作用减弱, 使得叶绿素的生成量下降^[29]。P是合成细胞中的ATP、GTP、核酸、磷脂和辅酶等的重要元素, 并参与光合作用、卡尔文循环以及调节某些酶的活性等^[30]。适宜浓度的P能够促进藻的生长, 使藻的生长速度明显加快。

　　从表2可以看出, N、P的浓度能够影响普通小球藻和鱼腥藻的比生长速率。普通小球藻在试验的培养体系中, 随着N、P浓度的增加最大藻细胞数也随之升高, 最大藻细胞达到最多时高质量浓度为 (ρ (N) =3.60 μg/mL、ρ (P) =0.500 μg/mL) 。而鱼腥藻在N、P质量浓度达到中高质量浓度 (ρ (N) =0.72 μg/mL, ρ (P) =0.050 μg/mL) 时最适生长。所以, N、P等营养元素对藻类的生长竞争具有重要的影响, N、P质量浓度和形态分别影响着藻类胞内物质的积累和吸收利用效率。高学庆等^[32]的研究证明, P浓度的提升会促进藻类的增长。在张红雨等^[33]研究中, 添加同质量的N、P放置同等时间后, 通过对比N、P的吸收量和藻类生物量发现P是限制藻类生长的重要因素。

　　 表2 不同N、P质量浓度下小球藻和鱼腥藻的平均比生长速率^[31]

　　 Tab.2 The average growth rate of Chlorella and Anabaena under different concentrations of N and P^[31]

藻种	N、 P质量浓度ρ/μg/mL		比生长速率
藻种	N、 P质量浓度ρ/μg/mL		单种培养	共同培养
普通小球藻	ρ (N) =0.18	ρ (P) =0.025	0.225	0.199
	ρ (N) =0.36	ρ (P) =0.050	0.190	0.184
	ρ (N) =0.72	ρ (P) =0.100	0.218	0.200
	ρ (N) =3.60	ρ (P) =0.500	0.283	0.224
鱼腥藻	ρ (N) =0.18	ρ (P) =0.025	0.194	0.184
	ρ (N) =0.36	ρ (P) =0.050	0.243	0.241
	ρ (N) =0.72	ρ (P) =0.100	0.313	0.287
	ρ (N) =3.60	ρ (P) =0.500	0.296	0.240

　　不同的藻类对N、P营养盐的吸收和利用效率不同, 因此藻类的响应机制也有所差异。低P条件下铜绿微囊藻的生长速度正比于P的浓度, 对数生长期时间也有所延长^[34]。Yang等^[35]研究发现, 低浓度的N、P更适合小球藻的吸收和利用。但是试验表明藻类对N的吸收并非在低浓度条件下更强, 藻类的生长以及藻类对N、P的吸收还受氮磷比 (N/P) 和初始浓度的影响^[36,37]。在试验过程中应该充分考虑N、P浓度的差异性变化, 同时将营养元素对藻生长动态进行分析, 才能获得更科学的结果。

3 生长周期的影响

　　藻的生长周期分为适应期、对数期、稳定期、衰亡期。Yang等^[38]以藻细胞和EOM的TOC以及藻的密度为指标, 绘制了铜绿微囊藻的生长曲线, 其中适应期0～3 d, 对数期4～22 d, 但是稳定期和衰亡期无明确界限。Pivokonsky等^[39]通过以叶绿素a和EOM中的DOC为指标绘制的生长曲线中, 适应期为 0～2 d, 对数期为3～6 d, 稳定期为7～16 d, 而衰亡期在16 d之后 (见表3) 。

　　 表3 不同生长周期下藻细胞的变化^[3,5,40]

　　 Tab.3 The variation of algal cells under different growth phases^[3,5,40]

生长周期	藻细胞的变化
适应期	藻类数量无明显变化, DOC增长缓慢, 未出现藻的大量增殖对NO^-₃-N进行消耗
对数期	藻细胞代谢旺盛, 数量增加, DOC增速加快, NO^-₃-N浓度降低
稳定期	藻类数量先增加后减少, DOC增长缓慢, 初期至中后期衰败速率由增长缓慢到与增长速率基本持平, 后期衰亡速率增加, IOM被释放, DON浓度升高
衰亡期	藻细胞数量逐渐降低, 衰亡速率增大, DOC迅速增加;初期NO^-₃-N浓度仍有所降低, 至末期略有上升

　　高乃云等^[41]研究表明, 藻类IOM中相对分子质量分布在<1 000的范围内的物质由叶绿素、藻毒素、臭味化合物、氨基酸等组成, 而相对分子质量>100 000的有机物由藻蓝蛋白和碳水化合物组成。这表明藻的生长过程中, 藻细胞内小分子有机物逐渐增加, 而大分子逐渐减少。对数期、稳定期、衰亡期的铜绿微囊藻的EOM的分子质量分布各不同, 其中对数生长期和衰亡期的EOM的分子质量分布区域大致相同, 而稳定期的EOM和IOM的分子质量变化较大。Graham等^[42]研究表明, AOM在氯化过程中的DBPs的生成量与其生长周期条件密切相关。在稳定中后期和衰亡期中, DON浓度迅速增加, 应该根据被处理水的情况对藻的生长情况进行检测, 避免消毒过程产生大量N-DBPs。

4 不同碳源输入的影响

　　碳和氮磷一样, 是构成藻细胞的基本元素之一, 它对藻类的光合与呼吸代谢作用都有影响^[43]。有些藻类并非只进行自养生长, 它们能够以光照和有机物为能源, 利用碳源进行混合营养生长, 部分藻类还能在无光照条件下异养生长。为了可以有效地控制和管理水藻的种类和数量, 应准确认识不同碳源影响下AOM的化学特征的变化。

4.1 无机碳源

　　藻类利用无机碳 (DIC) 进行机理的调节是藻类对环境条件的变化作出的生理反应, 溶解态的DIC共有4种形式:CO₂、H₂CO₃、HCO^-₃和 CO $_{3}^{2 -}$ , 现今大量学者发现CO₂并不是DIC的唯一途径, HCO^-₃也可作为某些藻类的无机碳源^{[44,45,46,47]}。Colman^[44]和Williams等^[45]发现绿藻不仅能直接利用CO₂进行光合作用, 还能运转HCO^-₃使其进入细胞质, 再脱水生成CO₂进行光合作用。能够吸收HCO^-₃的藻类比单纯利用游离CO₂的藻类更具有生存竞争能力^[46]。刘然等^[47]通过对不同DIC对粉核油球藻生长的影响进行研究, 结果表明一次性添加NaHCO₃对藻的细胞密度、干重和比生长速率的影响均呈现先上升后下降的趋势。

　　我国富营养化水体中铜绿微囊藻 (Microcystis aeruginosa) 的数量占大多数。李娜^[48]的研究中指出CO₂变化对铜绿微囊藻的生长及生理活性都有显著影响:不同浓度CO₂对铜绿微囊藻光合放氧速率的影响存在显著差异;高浓度CO₂导致细胞的光合结构受损, 影响藻类光合作用的进行, 抑制细胞增长繁殖。其光合作用可以吸收水环境中的DIC, 并且对N、P的利用随着水中的DIC的变化而改变^[49]。

4.2 有机碳源

　　有机碳源 (OC) 是藻类生长的另一碳源的来源, 其对AOM的化学特征也会产生影响。OC的传输利用是生态系统物质转化和能量流动的重要环节^[50]。念珠藻 (Nostoc flagelliforme) 、铜绿微囊藻和单针藻 (Monoraphidium dybowskii) 等微藻同时具有利用OC营养生长的能力, 且在混合营养条件下具有更大的生长及细胞密度。

　　陈识文^[51]研究发现, 添加OC对试验水体的叶绿素a含量的增长、氨氮和化学需氧量 (COD) 起到明显的抑制作用。刘平怀等^[52]通过在单针藻培养基中添加OC, 观察对细胞生长, 油脂积累和光合作用的影响, 证明单针藻细胞通过OC可以进行混合营养生长。于海峰等^[53]试验表明发状念珠藻单体细胞具有利用多种OC进行混合营养生长的能力, 能改变发状念珠藻单体细胞的光合呼吸特性。杨峰峰^[54]发现, 适当浓度的葡萄糖对微囊藻细胞的生长有促进作用, 浓度过高则会出现抑制效果。Chung等^[55]的研究表明, 藻类能通过运输系统吸收不同OC。EI-Ayouty等^[56]研究发现, 碳浓度较低尤其是葡萄糖及α-酮戊二酸处理时毒性水平下降, 而当碳浓度提高时, 毒性则降到最低。孙茜^[57]以不同浓度葡萄糖进行培养铜绿微囊藻, 发现以一定浓度的葡萄糖为有机碳源时, 藻细胞生长较好, 且藻毒素产量明显增加。从AOM与有机碳的关系中可以看出, 不同条件下外源有机碳对藻的生长有着不同的影响, 深入研究碳源对AOM的关系对富营养化的暴发机理和控制有着重要意义。

5 微量元素对AOM的影响

　　有研究发现、微量元素对藻类的促进增殖作用机理有所差异^[58], 这些微量元素的含量变化左右着水体浮游生物量的变化。表4总结了Ca、Mg、Fe元素对藻类有机物的影响。水体中的铁、钼、锌、铜等微量元素是藻类生长和繁殖的营养物质, 当缺乏时就无法合成叶绿素a。陈仕光等^[59]发现, P、Fe、Mn和Zn都有各自的浓度极限, 不足时促进藻的生长, 超过则抑制藻的生长。Li等^[60]的研究证明低浓度的Mn能促进藻类生长, 而高浓度的Mn则会抑制藻类生长。

　　 表4 Ca、Mg和Fe元素对AOM的影响^{[34, 61～63]}

　　 Tab.4 The influence of Ca, Mg, and Fe on chemical characteristics of AOM^{[34, 61～63]}

元素	影响
Ca	钙元素是藻类生长的必需元素之一, 是微囊藻生长必须的矿物质营养, 具有多种生理功能, 参与新陈代谢;钙元素的减少会降低微囊藻的繁殖速率, 但其一般不会成为藻类生长的限制性元素
Mg	镁元素是藻类生长的重要元素之一, 镁元素是叶绿素的重要辅因子;低镁条件下, 微囊藻因不能形成叶绿素而不能进行光合作用;同时, 镁元素也参与了光合作用过程中的电子传递, 维持类囊体的渗透压, 从而影响其生长繁殖
Fe	铁元素是限制铜绿微囊藻生长的重要因子, 在一定浓度范围内能够触发细胞的生长和分裂, 超过一定浓度后可能产生毒性, 不利于其生长;ρ (Fe³⁺) <5.16×10^-3mg/L会限制绿色颤藻叶绿素a和藻体质量浓度的增加

6 结论和展望

　　水体富营养化是一个复杂的问题, 水华、赤潮等生态灾害是影响水体质量环境的重要因素, 藻华的发生也是一个多因态的过程。藻类大规模暴发的诱导因子一直是学术界讨论的热点, 面对日益严重的水环境生态问题, 对藻源有机物进行多方面的研究还需加强, 通过对不同条件下AOM变化影响的研究, 得出以下结论:

　　 (1) 氮磷的浓度影响藻类的比生长速率, 影响着藻类胞内物质的积累和吸收利用效率。氮浓度过高会抑制藻细胞的生长, 过低也会降低藻细胞的光合作用, 适宜浓度的P能够提高藻的生长速率, 不同藻类适宜生长的浓度不同。可以通过针对不同藻类的特性对N、P浓度进行控制来治理藻类。

　　 (2) 藻类的生长周期、环境和藻的种类不同均会呈现不同的性质。在对数期, 藻细胞数量增加, DOC增速加快, NO^-₃-N浓度降低;稳定期藻类数量先增加后减少, DOC增长缓慢;在稳定中后期和衰亡期, DON的生成量会迅速上升, 最高接近100 mg/L。应注意藻类生长周期中DOC、DON的变化, 及时处理以防消毒副产物超标风险。

　　 (3) 有机碳和无机碳对藻的生长有着促进和抑制生长的作用, 添加有机碳源的混养生长对“水华”藻类生长有抑制作用, 对“水华”的发生和控制有着重要意义。

　　 (4) 微量元素是藻细胞的重要组成物质, 缺少或超过一定浓度会抑制藻类生长, 但同时微量元素过多也会造成环境污染, 对微量元素的作用还需要进一步探究。

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The impact of different growth conditions on chemical characteristics of algal organic matter variation

Yin Haixiao Wang Zhikang Luo Xiaoyong Wang Ming Guo Yun Li Kai

(College of Eco-environmental Engineering, Guizhou Minzu University Institute of Drinking Water Safety, Guizhou Minzu University Guiyang Station of National Water Quality Monitoring System for Urban Water Supply)

Abstract: The issue of eutrophication in China is becoming more and more serious, which brought serious challenges to drinking water treatment processes. According to the existing research results, the effects of the chemical characteristics of algal organic matter (AOM) in different conditions were reviewed. The effects of nitrogen and phosphorus levels, growth cycle, different carbon sources and other trace elements on the chemical characteristics of AOM were summarized, and the effect of active halogen organic compounds in AOM on disinfection by products formation was further analyzed and explored.

Keywords: Algal organic matter; Chemical characteristics; Disinfection by-products; Influential factors;

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